ЭНДОСИМБИОЗ И ЭВОЛЮЦИОННЫЕ ЛИНИИ ВОДОРОСЛЕЙ

ЭНДОСИМБИОЗ И ЭВОЛЮЦИОННЫЕ ЛИНИИ ВОДОРОСЛЕЙ

Эндосимбиоз как генеральная линия макроэволюции низших организмов не может не учитываться при построении классификационных схем. Эндосимбиотические фотосинтезирующие организмы или исторически превратились в хлоропласты, или выполняют их фотосинтетические функции. Поэтому исследования хлоропластов и связанных с ними фотосинтетических пигментов играют важнейшую роль в понимании филогенетических связей между крупными таксонами.

Как известно, большинство отделов водорослей названы по преобладающему цвету их клеток (красные, бурые и т.д.). Это говорит о том, что пигменты имеют исключительное значение для разделения больших групп. Среди пигментов водорослей выделяют три главные группы, отличающиеся по химическому составу и спектральным характеристикам.

Таблица. Пигменты и структура фотосинтетического аппарата водорослей

Отделы водорослей*	Хлорофиллы				Фукоксантин и близкие каротиноиды	Фикобили- протеины	Число тилакоидов	Число оболочек пластиды
	a	b	c	d
Сине-зеленые	+					+	1	—
Прохлорофитовыеш	+	+					2—много	—
Красные	+			+		+	1	2
Криптофитовыеш	+		+			+	2-3	4
Зеленые	+	+					2—много	2
Эвгленовые	+	+					1-3	3
Динофитовые	+		+		+		1—3	3
Золотистые	+		+		+		3	4
Гаптофитовыеш	+		+		+		3	4
Диатомовые	+		+		+		3	4
Желтозеленыеш	+		+		+		3	4
Бурые	+		+		+		3	4

* В таблице приведен ботанический список наиболее крупных отделов в широком толковании понятия «водоросли». Два первых отдела — цианобактерии и прохлорофиты, вследствие прокариотного строения клетки, к водорослям в узком понимании (как к группе эвкариотных организмов) не относят.

Хлорофиллы. Все высшие растения содержат два типа хлорофиллов: а и b. У водорослей все сложнее: у всех имеется хлорофилл а; у зеленых и эвгленовых присутствует и хлорофилл b у красных — а и d, у остальных групп (золотистые, диатомовые, желто-зеленые, бурые и др.) — а и с. Таким образом, по составу хлорофиллов можно выделить четыре группы водорослей: сине-зеленые; красные; зеленые и эвгленовые; остальные, у которых в окраске преобладают желтовато-бурые тона, называют хромофитами (табл.).

Каротиноиды. Многочисленные пигменты каротиноидной природы у водорослей часто маскируют зеленый цвет хлорофилла, окрашивая клетки в различные оттенки желтоватых и буроватых тонов (подобно тому, как это происходит с осенними листьями высших растений). Одна из многочисленных функций каротиноидов — улавливание коротковолнового света (сине-зеленого), проходящего в более глубокие слои воды, чем длинноволновый, на который настроены хлорофиллы а и b. Специфические каротиноиды (фукоксантин и др.) содержатся у хромофит, в то время как каротиноиды зеленых водорослей и высших растений сходны.

Фикобилипротеины. Эти пигменты также улавливают коротковолновый свет и расширяют возможности адаптации водорослей к обитанию в местах с различной интенсивностью и спектральным составом света. Фикобилипротеины обнаружены у представителей лишь трех отделов водорослей: сине-зеленых, красных и криптофитовых. В зависимости от максимума поглощения лучей их разделяют на фикоэритрины (красные пигменты) и фикоцианины (синие пигменты).

Итак, зеленую окраску зеленым и эвгленовым водорослям придают хлорофиллы а и b, желтовато-коричневые тона хромофитам — хлорофилл с и каротиноиды, фиолетово-красный и голубоватый цвет красным и сине-зеленым — фикобилипротеины. Поскольку зеленая окраска большинства водорослей (кроме зеленых) маскируется другими пигментами, их пластиды называют не хлоропластами, а хроматофорами. В отличие от хлоропластов высших растений они разнообразны не только по окраске, но и по форме.

Ультраструктура фотосинтетичес-кого аппарата водорослей. НМ — нуклеоморфа.

Ультраструктура хлоропластов у разных водорослей также различна. У сине-зеленых хлоропласт как отдельная структура отсутствует, но в периферической части клетки расположены уплощенные мембранные пузырьки (тилакоиды), содержащие фотосинтетические пигменты. У красных водорослей такие же одиночные ламеллы, подобные тилакоидам сине-зеленых, окружены общей мембранной оболочкой. У группы хромофит длинные, часто огибающие хлоропласт, ламеллы соединены в пачки по две-три. Наконец, у зеленых водорослей имеется несколько укороченных ламелл, образующих стопки, подобные гранам хлоропластов высших растений.

Интересные данные получены при изучении оболочек, покрывающих хроматофоры. Только у красных и зеленых водорослей оболочка состоит из двух мембран; у эвглен и динофитовых водорослей — их три, у криптомонад и всех хромофитовых водорослей — четыре, причем наружная мембрана связана с рибосомами и ядерной оболочкой, т.е. представляет собой продолжение эндоплазматической сети, а пара внутренних мембран тесно примыкает к ламеллам.

Дополнительные оболочки хлоропластов обусловлены их эндосимбиотическим происхождением. Водоросли, имеющие хлоропласты лишь с двумя оболочками, приобрели их в результате трансформации прокариотного эндосимбионта. Внутренняя мембрана — оболочка самого эндосимбионта, наружная — эндоцитозная мембрана, которая его поглотила. Сходство строения и пигментного состава фотосинтетического аппарата сине-зеленых и красных водорослей указывает на происхождение хлоропласта красных водорослей из сине-зеленого симбионта. Поскольку багрянки не имеют жгутиков, а их мужские гаметы (спермации) лишены плотной оболочки и способны к амебоподобным движениям, по-видимому, симбионт был захвачен амебоидным предком красных водорослей. Переходный вид — Cyanidium caldarum — одноклеточная термофильная водоросль, имеющая эвкариотное ядро, но примитивное строение клетки и лишенная хлорофилла d. Дальнейшая эволюция багрянок шла по линии приобретения хлорофилла d, усложнения строения хроматофора и многоклеточности.

Вторая эволюционная линия — зеленые и эвгленовые водоросли. В 1975 г. была найдена одноклеточная прокариотная морская водоросль Ргоchloron — эктосимбионт колониальных асцидий, которая имела хлорофиллы а и b, тилакоидную систему, сходную с хлоропластами зеленых водорослей, и не имела, в отличие от цианобактерий, фикобилипротеинов. По остальным признакам (структуре ДНК, строению клеточной стенки, составу липидов) Prochloron не отличался от цианобактерий. Затем в пресных озерах обнаружили нитчатые водоросли с такими же клетками, как и Prochloron, названные Prochlorothrix. Эти находки вызвали сенсацию, ибо был найден прямой прокариотный предок зеленых водорослей, а через, них и всех высших растений. Однако в последние годы энтузиазм в отношении этой гипотезы несколько приутих, поскольку рибосомальная РНК цианобактерий оказалась ближе к хлоропластной, чем рРНК Prochloron

У эвглен третья мембрана хлоропласта свидетельствует о его вторичном происхождении. По ряду признаков эвгленовые водоросли близки к беспозвоночным животным из группы трипаносом. У них имеется глотка и они способны к миксотрофному (смешанному) питанию, аналогично трипаносомам устроены жгутики, такая же поверхность клетки (пелликула), примерно одинаков аминокислотный состав цитохрома с. В то же время набор пигментов хлоропласта, как у зеленых водорослей. Предполагают, что хлоропласт эвглен возник из эндосимбиотической зеленой водоросли, поглощенной предковой зоофлагеллятой, а дополнительная мембрана в хлоропласте — это плазма-лемма эндосимбионта или пиноцитозная мембрана хозяина. Хорошими химическими маркерами мембран служат стерины, специфичные для разных групп организмов. У позвоночных животных в составе мембран преобладает холестерин, у растений — фитостерины, у грибов — эргостерин. У эвглены на двух внутренних мембранах хлоропластов стерины такие же, как и у одноклеточной зеленой водоросли хламидомонады, а в третьей мембране — как у трипаносом. Значит, хлоропласт эвглен действительно возник из эвкариотного эндосимбионта, а его наружная мембрана представляет собой везикулярную мембрану хозяина.

Эволюция линии хромофит связана с приобретением хлорофилла с и специфического набора каротиноидов. Непосредственный прокариотный предшественник их не известен, но наличие четырех мембран в оболочке хлоропластов говорит о многократных симбиозах. Возможные переходные формы между примитивными красными водорослями типа Cyanidium и хромофитами следует искать среди одноклеточных монадных водорослей — криптомонад . Они содержат хлорофиллы а и с (как хромофиты), фикобилипротеины (как багрянки), но по строению жгутиков больше похожи на зоофлагеллят, чем на фитофлагеллят. В пространстве между парами наружных и внутренних мембран хлоропластов у них обнаружены крахмал, эвкариотные 80S рибосомы (в хлоропластах содержатся 70S рибосомы прокариотного типа) и нуклеоморфа — тело, покрытое двойной мембраной с порами. Нуклеоморфа содержит фибриллы, окрашивающиеся подобно ядрышку, сходные с конденсированными хромосомами три палочковидные частицы. Размеры хромосом нуклеоморфы — 195, 225 и 240 тыс. пар оснований. Таким образом, нуклеоморфа криптомонад имеет самый мелкий геном среди эвкариот (660 тыс. пар оснований). Последовательность оснований 18sPHK нуклеоморфы близка к красным водорослям, в то время как 18sPHK ядра — близка к зеленым.

Эти данные доказывают, что криптомонады возникли в результате появления внутри зоофлагелляты (среди криптомонад сохранилось много бесцветных видов) эндосимбионтной одноклеточной водоросли, содержащей фикобилипротеины. В ходе постепенной редукции от эндосимбионта сохранился хлоропласт, 80S рибосомы, остаток ядра в виде нуклеоморфы, несколько микротрубочек. Недавно нуклеоморфа обнаружена и у зеленой амебы Chlorarachnion reptans, но наличие хлорофиллов а и b указывает на ядро зеленой водоросли как ее предка.

Динофитовые пресноводные водоросли: 1 — Gymnodinium fuscum, 2 — Gymnodinium paradoxum, 3 — Amphidinium geitleri, 4 — Katodinium plenum, 5—6 — Peridinitim cinclum, 7 — Ceratium hirundinella.

Интересна группа одноклеточных подвижных водорослей динофлагеллят, которые также имеют много черт простейших беспозвоночных. Отдельные этапы расхождения генетического материала при клеточных делениях у них промежуточны, между про- и эвкариотами, поэтому их иногда называют мезокариотами. У некоторых видов динофлагеллят в клетке обнаружено два ядра: одно — мезокариотное, а второе — эвкариотное, но редуцированное, явно чужое; оно отделено от цитоплазмы дополнительной мембраной. Двухъядерные виды вместо обычного для динофитовых каротиноида перидинина содержат фукоксантин, их хлоропласт включает ламеллы из грех элементов — тилакоидов и, кроме тройной мембраны, связан с эндоплазматическои сетью, окружающей и второе ядро. Полагают, что виды, имеющие два ядра и фукоксантин, возникли вследствие поглощения диатомовой или золотистой водоросли. Найдены виды динофлагеллят, содержащие кроме эндосимбионта из хромофитовых водорослей криптомонаду, в происхождении которой в свою очередь участвовали красная и зеленая водоросли, а также амеба и зоофлагеллята. Таким образом, одна клетка этой гетайрокариоты построена из семи клеток различного типа!

Согласно гипотетической схеме эндосимбиотической эволюции водорослей, можно выделить три эволюционные линии — родофиты, хлорофиты и хромофиты, которым разные классификаторы присваивают различные ранги — от отделов до царств.

Родофиты (красные водоросли) — одни из древнейших растений (их находили в докембрийских отложениях), которые благодаря фикобилипротеинам встречаются как в неглубоких пресных водоемах (немногочисленны), так и на дне морей, (образуют заросли самых глубоководных фото-синтезирующих организмов). Несмотря на то, что эти организмы претерпели длительную морфологическую эволюцию (от одноклеточных микроскопических до сложно устроенных макроскопических талломов), эволюцию способов размножения и жизненных циклов (от простого деления до оогамного полового процесса с формированием уникальной стадии карпоспорофита), они сохранили удивительное единство. Даже традиционное деление на два класса (Bangiophyсеае и Florideophyceae) после детального цитологического изучения стадии Conchocelis ставится под сомнение. Дело в том, что диплоидная стадия высших бангиевых водорослей (Conchocelis) по строению и химическому составу клеток фундаментально отличается от гаплоидных стадий (у первых — наличие центральной вакуоли, пор с пробками в поперечных перегородках нитей и целлюлозы, у вторых — нет пор в клеточных стенках и центральной вакуоли, а клеточная стенка из ксилана), но сходна с флоридеями. Такие различия двух стадий жизненного цикла свидетельствуют скорее в пользу включения одного организма в жизненный цикл другого, нежели о раздвоении простого жизненного цикла на гаплоидный и диплоидный. Если это так, то в эволюции багрянок эндосимбиоз сыграл решающую роль. Около 20% красных водорослей — своеобразные паразиты более крупных видов. Они образуют на поверхности хозяина сеть нитей, откуда впрыскивают в клетки хозяина свои ядра, которые там интенсивно делятся и вытесняют хозяйские. Сосуществование в одном талломе ядер разных видов багрянок могло стать основой для разделения жизненного цикла на две стадии с химическими, кариологическими и морфологическими различиями между ними.

Багрянки — тупиковая ветвь эволюции (если не принимать всерьез внешне привлекательной, но противоречащей многим фактам гипотезы происхождения от них сумчатых грибов).

Хлорофиты (водоросли, содержащие хлорофиллы а и b) — гораздо более разветвленная группа. По последним системам их разделяют на два отдела — Chlorophyta и Anthceratophyta с несколькими классами в каждом. Первый — тупиковый; второй включает наряду с зелеными водорослями высшие растения. Комплексные исследования морфологии, цитологии, метаболизма и структуры генома позволили построить эволюционное дерево, объединяющее крупные группы линии зеленые водоросли — высшие растения.

Значительно более сложен анализ эволюционных связей хромофитовыхводорослей. Их эволюция связана с многократными эндосимбиозами, в которых принимали участие не только про-, но и одноклеточные эвкариоты. Это подтверждается многочисленными данными: во-первых, наличием четырех мембран хлоропластов; во-вторых, строением жгутиков и механизмов их крепления в клетке (жгутиковых корней). Жгутики считают очень консервативной и, следовательно, таксономически важной структурой. У красных водорослей жгутиков нет, у зеленых — 2—4 (редко больше) одинаковых гладких жгутиков, причем место их прикрепления, наличие или отсутствие чешуек, детали строения аппарата прикрепления служат важными признаками для разделения отделов и классов. У хромофит известны виды с одним, двумя, тремя и более жгутиками, жгутики могут быть гладкими и перистыми, одинаковыми и различными. И, наконец, в-третьих — клеточными покровами, которые у разных видов представляют собой перипласт, пелликулу, теку, клеточную стенку, чешуйки, панцири, домики; построены из белков, углеводов, карбонатов, силикатов.

Все это свидетельствует о том, что в основе крупных таксонов, составляющих линию хромофит, находились весьма разные бесцветные фла-гелляты. Хлорофилл с, присущий этим водорослям, отличается от хлорофилла аотсутствием в молекуле многоатомного спирта фитола, т.е. мог многократно возникать в результате делеций, которые оказывались селективно полезными для глубоководных видов вследствие того, что хлорофилл с более активно, чем хлорофилл а, поглощает коротковолновую часть видимого света. С другой стороны, родственные зоофлагелляты могли использовать в качестве первичных эндосимбионтов одноклеточные водоросли из самых разных групп.

Недавно обнаружена динофлагеллята из морфологического рода Gymnodinium, у которых хлоропласты имеют не буроватый, а зеленый цвет и содержат хлорофиллы а и b. Каждый хлоропласт имеет две оболочки и пачку из трех тилакоидов. Несколько находящихся в клетке хлоропластов окружены двумя мембранами, в которые также включены рибосомы и подобное ядру (нуклеоморфоподобное) тело. Предполагают, что предком хлоропласта была зеленая одноклеточная водоросль из класса Prasinophyceae. Может быть, поэтому содержащие хлорофилл с криптофитовые и динофитовые водоросли запасают продукты фотосинтеза в форме цепочек из молекул глюкозы, соединенных ?-связями (крахмала), в то время как другие водоросли из линии хромофит, содержащие хлорофилл с, имеют ?-глюканы (ламинарии, лейкозин и др.).

Хромофиты достигли вершин морфологической эволюции водорослей (в классе бурых водорослей) и дали несколько бесхлорофильных ветвей — псевдогрибов (лабиринтуломицеты, оомицеты), многие из которых вызывают массовые болезни водорослей, водных и наземных высших растений.

Таким образом, у водорослей наблюдается три типа эволюции.

Параллельные ряды морфологической эволюции (монадный, пальмеллоидный, коккоидный, нитчатый и т.д. талломы), на которых построена система Пашера и которые лежат в основе прогрессивной эволюции организмов внутри многих классов зеленых, золотистых, желто-зеленых водорослей.

Эволюция в виде дерева, характерная для высших эвкариот. Такой тип эволюции, при котором водо- морфологические усложнения сопряжены с эволюцией способов размножения и жизненных циклов и протекают совершенно по-иному в разных эволюционных стволах водорослей, описан для красных водорослей из класса Florideophyceae, зеленых из классов Ulvophyceae и Charophyceae, бурых.

 «Матрешечная» эволюция, обусловленная превращением внутрикле-точных симбионтов в покрытые мембранами органеллы. Этот тип эволюции, обеспечивающий самые глубокие морфологические преобразования, характерен для одноклеточных фитофлагеллят (эвгленовых, криптофитовых, динофитовых водорослей), но несомненно лежит в основании большинства классов хромофит.

Источник